Water-water cycleと光化学系I循環的電子伝達 ... - 日本光合成学会

光合成研究 24 (3) 2014
解説
Water-water cycleと光化学系I循環的電子伝達
∼ 浅田浩二先生を偲んで‡
京都大学 生命科学研究科
遠藤 剛*
故浅田浩二先生の指導の下で始められたクロロフィル蛍光とP700酸化還元を指標とした光化学系I周辺の循環的
電子伝達(CET)の測定法の開発研究は、その後の分子レベルでの解析へと発展し、半世紀に渡るCETの機能と
構造の
が解き明かされつつある。ここでは、CETの生理機能にしぼって、生葉でのCETの機能をWater-water
cycle(WWC)と比較して再考察する。CETの既知の2つの経路についての定量的理解が現状では不十分であり
CET全体に占める寄与が不明である点、速度論的な解析データが報告されていない点等、現時点での解決すべき
問題についても考える。
1. はじめに
ゲナーゼ(NDH)複合体を経由する経路とPGR5に依
浅田先生の提唱された活性酸素消去系(Water-water
存する経路が現在までに明らかにされている。
cycle、以下WWC)は、近年では alternative electron
最初に、浅田先生の研究室で行われたN D H複合体
transport(以下AET)と総称される電子伝達バイパス
が関わる C E T の研究とその後の進展について概説す
の一経路であるが、先生の研究は別のバイパス経路
る。シアノバクテリアのCETの研究では、NDH欠損株
である光化学系I(P S I)循環的電子伝達系(c y c l i c
3) を用いることにより、呼吸電子伝達鎖の構成成分で
electron transport around PSI、以下CET)の解析にもつ
あるNDH複合体(NDH-1)が明所下ではCETに機能
ながっていった。本総説では、植物葉緑体でのCETの
していることを明らかにしている4-7)。呼吸電子伝達鎖
機能についてWWCと比較しながら考えたい。
と光合成電子伝達鎖が、キノンプール等を共有して相
WWCをごく簡略に説明しておく。PSIIでの酸素発生
互作用していることを実験的に証明することができた
に伴う電子伝達フローの一部は不可避的にPSIで酸素
点が評価されて植物生理学会 P C P 論文賞をいただい
分子を一電子還元し、活性酸素の一種スーパーオキシ
た。シアノバクテリアのNDH複合体については、最近
ドラジカルを生成するのだが、WWCでは、スーパー
ではAroのグループの研究により、サブユニット組成
オキシドジスムターゼとアスコルビン酸ペルオキシ
の異なる複合体が炭酸濃縮や呼吸に特化していること
ダーゼによりスーパーオキシドラジカルは水にまで還
が明らかにされてきている8)。
元される。この還元反応にはPSIで生成した還元力が
一方、陸上植物については、ご存知のようにN D H
利用される。浅田先生は、PSIIの酸化側の水の酸化的
サブユニット遺伝子がシアノバクテリアを祖先とする
分解に始まった電子伝達がPSI還元側で水の生成で終
葉緑体ゲノムに残存している。発見当時、その機能が
わることから、この電子伝達系路をWater-water cycle
であった葉緑体N D Hの機能も、シアノバクテリア
と名付けた。この経路の詳細については浅田先生ご
のCETを考えれば、容易に推定可能であるが、陸上植
自身による総説 1 , 2 ) をご覧いただきたい。一方、C E T
物の葉緑体での N D H に依存した C E T については、
とは、PSIで生成したフェレドキシンやNADPHといっ
Shikanaiらのグループとの共同研究によりその存在が
た還元力をプラストキノンに渡す電子伝達系路で、後
明らかになった9,10)。その後、Shikanaiグループをはじ
述のように葉緑体チラコイド膜のNAD(P)Hデヒドロ
めとする内外の研究グループにより、機能と構造につ
‡
解説特集「 浅田浩二先生を偲んで」
* 連絡先 E-mail: tuendo@kais.kyoto-u.ac.jp
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いての解析が大きく進展した。ただシロイヌナズナ
やタバコの葉緑体には、PGR5に依存したバイパス11)
があるため、NDH欠損株でも表現型がはっきりしな
かった 1 2 ) 。一方、 AT P 要求性の高い C 4 植物では、
NDH経路による循環的電子伝達の寄与が大きいよう
である 13) (後述)。植物葉緑体のNDHの構造に関し
ては、葉緑体ゲノムに発見された 1 1 個の遺伝子が
コードするサブユニット以外に、多数のサブユニッ
ト遺伝子とサブユニットではないがNDH活性に必須
なポリペプチドの遺伝子が核にコードされているこ
とが近年になって見出されている。Ifukuらの総説 14)
では、研究グループ毎に独自に命名していたサブユ
ニット名の統一化を図っている。
浅田先生のC E T研究については、光合成学会H Pの
「私の論文」コーナーに、もう少し詳しい経緯を述
図1 光リン酸化反応としてのWWCとCET
電子伝達鎖では、電子伝達と共役した膜を介したプロトン輸送
が起き、プロトン勾配を利用してAT Pが作られる。主要な光リ
ン酸化反応である直線的電子伝達鎖(黒矢印)を補うためのサ
ブシステムとしてWWCとCETの機能(赤矢印)が長い間想定さ
れてきた。
べたので興味のあるかたは目を通していただきたい。
文を1992年に発表している16)。一方、Heber研究室で
2.
足りないATPを補うのはWWCなのかCETな
研究を続けていたSchreiber(PAMクロロフィル蛍光計
のか?
の開発者として有名)は、CETではなくWWCが、ATP
C 3 植物が炭酸固定回路を連続的に駆動するために
生成、熱放散系誘導の主要な機構であるとしていた。
は、二酸化炭素1分子の固定にあたり、3分子のATPと
例えば、彼らのクロロフィル蛍光を用いた実験では、
2分子のNADPHが必要である。一方、教科書的な光合
W W Cの中途生成物である過酸化水素をホウレンソウ
成の「直線的」電子伝達鎖では、炭酸固定に必要な
の無傷葉緑体に添加すると大きな p h o t o c h e m i c a l
ATPを生成するために十分なプロトン勾配が形成でき
quenchingを誘導することから、過酸化水素はPSIから
ないとされている。Qサイクルがフルに機能する場合
のよい電子受容体として機能することを示した17)。す
でも、H+/ATP = 4の仮定(例えばPetersenら15)参照)
なわち、直線的電子伝達フローのうち、かなりの割合
で、ATP:NADPHの生成比は3:2となり、炭酸固定回路
がP S IからM e h l e r反応で酸素分子の還元に使われ、
の駆動にはギリギリ足りるが、光呼吸(ATP:NADPH
WWC経路で水に還元される可能性が示された。
要求比は5:3)を駆動できない。足りないATPを補うた
WWCとCETのどちらが重要かという論争に決着を
めには、直線的電子伝達以外にプロトン勾配を作る仕
つけるためには、それぞれのAETの定量的測定を生理
組みが必要なはずであるが、その有力な候補として
学的条件で行う必要があった。
WWCとCETが挙げられてきた。光リン酸化反応の重
要なサブシステムとしてCETは、cyclic photophosphory-
3. WWCの寄与
lation、一方、WWCは、Pseudocyclic
photophosphory-
まず、WWCの定量的理解について考える。浅田先
lationと並び称されてきた(図1)。また、電子伝達と
生の行った研究の中でも最も重要な実験のひとつ
共役して形成されるチラコイド膜内外のプロトン勾配
は、無傷葉緑体での電子伝達に伴うH 2 16 Oからの 16 O 2
は、PSIIでの過剰エネルギーの熱放散系を誘導するト
の発生(PSII)と 18 O 2 の吸収(PSI)を質量分析で分
リガーとなるため、生理的条件でどちらかのAETが有
別的に定量化したものである18)。炭酸固定が起こらな
効に機能するならば、足りない A T P を補うのみなら
い条件で、無傷葉緑体に光照射すると 1 6 O 2 の発生と
ず、PSIIの過剰熱放散系を誘導して、PSIIを光阻害か
1 8 O 2 の吸収が拮抗する。これは、P S I Iでの水分解に
ら守る機能も併せ持つことになる。長らく、浅田先生
伴って放出された電子がすべてPSIでのMehler反応に
と共同研究をされてこられた Würzburg大のHeberは、
よって酸素に受け渡され、活性酸素消去系により、水
この2つの機能(dual function)をCETが担うとした論
に還元されていることの証明であった。すなわち、
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WWCはPSIIで生じた電子を100%受容する潜在力をも
CRR2等の変異株を、またFQR経路についてはPGR5遺
つことになる。しかし、生理的条件で炭酸固定や光
伝子の点変異株が用いられた。それぞれ単独の変異
呼吸が起こる時に、in vivoでどれだけの電子がWWC
株は、通常の生育環境では野生型に近い正常な生育
に関与しているかは、別問題である。藻類やシアノバ
を示すが、二重変異株は、ほとんど生育しない。単
クテリアでは 50-100%の電子がWWCへ流れる可能
独変異株の解析からPGR5経路がシロイヌナズナやタ
性が示されている 2,19) 。一方陸上植物の場合、藻類や
バコ等のC 3植物では、主要な経路であり、それが機
シアノバクテリアより低いことは確かなようである
能しない時にはN D H経路が不完全ではあるが相補的
が、いくつかのグループから異なった数値が報告され
に機能する。主経路であるPGR5の変異株の詳細な解
ている。OsmondとGraceは、強光下での電子フロー
析から、F Q R経路が機能しない場合には、チラコイ
は、WWC、光呼吸、炭酸固定のそれぞれにほぼ1/3ず
ド膜内外のプロトン勾配形成が不十分となり、プロ
つ流れていると、Hirschfeldia incana(アブラナ科)の
トン勾配が引き金となるPSIIでの熱放散誘導が起こら
葉を用いたCanvinらの実験20)をもとに見積もっている
ずクロロフィル蛍光のnon-photochemical
21)。Asada2)やBadgerら19)も同程度の数字を妥当として
(N P Q)形成機能が低下することが明らかとなった
いる。一方でR u u s k aら 2 2 ) 、L a i s kら 2 3 ) 、D r i e v e rと
11) 。この明確な表現型は、前述のHeberらによるCET
Baker 24)は無視できる程度の寄与しかないと結論づけ
のdual function説を実験的に証明したことになる。
ている。最近、Shiraoら25)はこの問題に包括的に取り
サブ経路であるN D Hの生理的機能は、未だはっき
組むため多種の植物を対象とした研究を行い、WWC
りした決着がない。ただ、様々なストレス条件下で
へのフローは1000 µmol photons m-2 s-1の強光下におい
N D H欠損株が不利であることが示されている。例え
て、裸子植物で1 0 %、被子植物で1 %程度であると報
ば、断続的な強光照射で、タバコのN D H抑制株が光
告している。このように生理的条件でのWWCの電子
阻害を受けやすいことが示されている27,28)。また、タ
フローがきわめて限定的であるとの結論がコンセン
バコやシロイヌナズナのN D H抑制株は強光照射でス
サスを得つつあるため、ATP生成への寄与も限定的で
トロマに還元力が蓄積しやすい 27-29) 。Wangら 30) は低
あると考えざるをえない。初期の研究では、炭酸固
温と高温で、タバコのN D H抑制株が低い電子伝達活
定系が十分に機能していない無傷葉緑体を主な実験材
性を示すことを明らかにした。L iら 3 1 ) は、低温下で
料としたことで、WWCを過大に見積もっていたこと
は、タバコN D H欠損株は、低光照度でも電子伝達活
が、今では理解できる。
性の低下が起こることを示した。最近、Ya m o r iら 3 2 )
特定の代謝経路の機能を知るためには、それに関与
は、イネのN D H抑制株で、低温下での光合成がかな
するタンパク質の発現抑制株を選抜または作製してそ
り低下することを詳細に解析している。またHorváth
の表現型を調べるという逆遺伝学的手法が常用される
ら33)は、水ストレス条件下で、タバコのNDH欠損株が
が、残念なことにWWCにかかわる酵素の発現抑制の
生育遅延を示すことを報告している。
研究では明確かつ予期した通りの表現型が現れること
FQRとNDHの欠損株の表現型は、程度の差はある
が少なく、明確な生理的な機能の解明にはむすびつい
が共通していて、それは電子伝達鎖およびP S I還元側
ていない。
の還元力の過剰蓄積(いわゆる過還元)であり、PSI
quenching
の光阻害(Sonoikeの総説34)参照)が引き起こされる
4. CETの寄与
状況と似ている( F Q R については参考文献 1 1 を、
一方、C E Tについては、明確な表現型を示す形質
NDHについては参考文献27-29を参照)。先に述べた
転換体が得られている。ご存知のように、植物葉緑体
ように直線的電子伝達では不十分なATP生成をCETが
にはN D H経路とP G R 5(またはF Q R、f e r r e d o x i n
補っているとすると、CETの欠損はATP不足を招く。
quinone reductase)経路の2経路があり、それらが相補
炭酸固定系を駆動するためにはATPとNADPHを3:2の
的に機能していることがShikanaiグループにより明ら
割合で消費するため、ATPが不足するとPSI還元側で
かにされたが、その研究では、それぞれの経路の発
生成するNADPH等の還元力が使用されず余剰となっ
現抑制株が利用された 11 , 1 2 , 2 6 ) 。N D H経路は、葉緑体
てしまい、それが、酸化的傷害を誘引すると考えら
コードサブユニットの発現制御にかかわる核遺伝子
れる(図2)。
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のC E T経路のほかに、ショートカットな経路の存在
を示唆している。最も望まれる知見は、NDHおよび
FQR経路の欠損株を用いた、in vivoでのCET速度の比
較であろう。一方、NDH、FQR共に、膜に結合した
複合体であるので、WWCを構成する酵素と異なり簡
単な酵素化学的な速度論解析は困難と思われるが、
これも将来取り組むべき課題である。
いずれにしても、生理的条件下での電子伝達速度を
比較した場合、W W Cに比べC E Tは、大きな電子フ
ローをもつことが明らかになりつつある。しかしな
がら、C E Tを効率よく駆動するためには、電子伝達
鎖が適切な酸化還元レベルにある必要があり、その
図2 CET欠損によるストロマへの還元力の蓄積を説明するための
ために、WWCによるわずかではあるが無視できない
仮説
直線的電子伝達では炭酸固定と光呼吸を駆動するためのATPが不 電子伝達活性が重要であるとの指摘もある38)。
足するため、CETがそれを相補するが、欠損株では、ATPが炭酸
固定と光呼吸を律速してしまうため、NADPHが余ってしまう。
5. C4植物葉緑体のCET
直線的電子伝達ではATPとNADPHの生成比は調節できない。
C4植物では、炭酸濃縮機構を駆動するために、C3
In
vivoでのCET速度の測定としては、PSI反応中心
植物に比べて、炭酸 1 分子固定のため、 2 分子余分に
クロロフィルP 7 0 0の作用光下での酸化レベルと飽和
ATPが必要となる。CETが葉緑体でのATP生成に大き
閃光を照射した際の酸化レベルの差から、PSI電子伝
く寄与するのであれば、C4植物はC3植物に比べて高
達の量子収率(ΦPSI)を見積もるSchreiberら35)の方法
い C E T 活性をもつと推測される。こうした視点から
と、クロロフィル蛍光からPSIIでの電子伝達の量子収
C 4植物葉緑体のC E Tは古くから注目を集めてきた。
率(ΦPSII)を見積もる方法36)を併用して、両者の差を
浅田先生が初期のCET研究39)の材料としてトウモロコ
循環的電子伝達速度とする方法 3 6 ) が代表的であり、
シを選択した理由もここにあるのだろう。
Walz社が発売しているDual-PAMでは、両者の同時測
植物のもつ2経路のCETのどちらが、C4植物で活性
定を行うことができる。Miyakeら37)は、タバコの葉で
を増大させているかを見るため、NDHとFQRそれぞ
は強光下ではΦPSI /ΦPSII比が1.8程度となり、CETは直
れの活性に必須はタンパク質の発現レベルを幾種かの
鎖状電子伝達鎖と同程度の速度をもつことを示してい
C 4 植物とタバコを用いて(少し乱暴だがシロイヌナ
る。また、こうして見積もられた循環的電子伝達速度
ズナタンパクの抗体を用いたウェスタン解析で)比較
はPSIIでの制御的熱放散の指標であるクロロフィル蛍
したところ、タバコに比べてC4植物ではNDHタンパ
光のNPQ生成レベルと強い相関があり、上述のHeber
ク質(NDH-Hサブユニット)は10倍以上に増えてい
のCETによるPSIIの保護機能仮説を支持する結果でも
たが、FQRタンパク質(PGR5)は、同じレベルであ
ある。一方で、CETの定量法は原理の異なる手法がい
り、C4代謝に要求されるATPは、NDH経路のCETで
くつか報告されていて38)、それぞれの定量値にはかな
作られている可能性が示唆された13)。筆者らは、京都
りの差があることに注意をする必要がある。
大学宇治キャンパス(浅田研究室の所在地)とその周
以上のように、変異株の解析では明確な表現型が観
辺の植物を広く採集して、N D H活性の指標である光
察されるCETではあるが、NDHとFQRの詳細な速度
照射後のFo’レベルの蛍光の一過的上昇を、半定量的
論的解析は報告されておらず、LETに比較できる程度
に比較した(未発表)。その結果、一般にC 4植物は
の反応速度がこれら既知の経路のみで説明できるか
C3植物に比べて高いNDH活性を示すこと、マツ属等
否かは、今後解析が必要となる。言い換えれば、既
葉緑体N D H遺伝子の欠落している植物には活性がな
知のNDHおよびFQR経路のみでCET活性の大部分を
いこと等を確認した。PSII活性の高い葉肉細胞でATP
カバーできるかのような議論は、いまのところ実験
要求性が高いNAD-ME型C4植物は、総じて非常に高
的根拠がない点に注意してほしい。Miyake38)は、既知
いN D H活性を示した。おもしろいことに、P S I I活性
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の低い維管束
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イプの場合には、比較的高いN D H活性を示す種(ト
ウモロコシ等)と、N D H活性が検出されない種(ソ
ルガム等)が混在していた。細胞の機能分化とN D H
活性の局在性の関係が単純ではないことを示唆する
結果であるが、その種間差の原因については詳細な
解析を行っているところである。
NDH経路のCETがC4代謝に必須であるか否かを明
らかにするため、現在、形質転換可能な C 4 植物
Flaveria bidentisを用いてNDHの核コードサブユニット
の発現抑制株を作成し、解析している。同じ属に C 3
やC 3 - C 4中間種を含むF l a v e r i aを材料としたため、
NDHがC4代謝に必須であれば、発現抑制株はC3化す
るかと期待したが、実際には、C 4光合成を細々と行
うがエネルギー不足で生育が遅延するという表現型
であった(Ishikawa et al. 投稿準備中)。一旦、遺伝
的にプログラムされたクランツ構造を伴う細胞分化
は、ATP不足という代謝環境でも可塑性を示さないと
言うことだ。近い将来に大気CO2濃度がC4の優位性を
奪う程度に上昇してもC4植物がC3植物に戻ることは
できず、もはや無用になった炭酸濃縮経路を動かすコ
ストを支払い続けなければならないことになるのだ
ろうか。
6. おわりに
CETはArnonのグループが1950年代に提唱して以来
40)、その分子的実態が長いこと
であった。浅田先生
は、WWC研究のかたわら、光合成電子伝達研究に残
されたブラックボックスのひとつとしてCETについて
も長いこと興味をもっておられたようであった。先
生が1990年代初頭に始められたP700酸化還元やクロ
ロフィル蛍光によりCET活性を測定する研究が端緒と
なって現在の分子レベルでの機能と構造の解明が多
いに進展したことは、忘れてはならない先生の業績の
ひとつと考える。
興味のある方は、本文中に紹介しきれなかったCET
とWWCの機能を並列比較した総説38,41)、葉緑体NDH
についての総説42)、CET装置の構造と機能についての
総説43)をご覧いただきたい。
Received July 12, 2014, Accepted October 9, 2014,
Published December 31, 2014
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Tsuyoshi Endo*
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